Первое упоминание о деревянной церкви на этом месте относится к 1628 году — она именовалась «церковь Никола Чудотворец за острогом». В документах 1674 года храм уже упоминался как «церковь Святого Пророка Илии да в приделе Николая Чудотворца».
Каменная церковь была построена в 1740-х годах на средства прихожан, строительство завершено в 1746 году. Главный престол нового храма был освящен в честь Успения Пресвятой Богородицы до 1744 года архимандритом Спасского монастыря Иоасафом.
В XIX веке к храму была пристроена отдельно стоящая трехъярусная колокольня. В 1840 году правый придел в трапезной, изначально освященный в честь апостола Матфея, был переосвящен во имя Воздвижения Креста Господня.
В советское время храм был закрыт, купол и колокольня разрушены. После закрытия здание использовалось для различных хозяйственных нужд: в нем располагались общежитие, мастерские, склад «Заготзерна» (1932–1935) и гараж Автогужтреста (до 1956 года).
26 октября 1960 года в здании бывшей церкви был открыт городской историко-художественный музей.
В декабре 2014 года храм был официально возвращен Нижегородской епархии. В ноябре 2015 года начались восстановительные работы: были демонтированы перегородки советского периода, заменена электропроводка и установлен временный иконостас.
Храм является приписным к храму в честь святого апостола Андрея Первозванного города Арзамаса.
Адрес: Нижегородская область, г. Арзамас, ул. Космонавтов, д. 39А.
